Ein Wendepunkt in der Stadtgeschichte war die Verlegung der Residenz von der Plassenburg oberhalb Kulmbachs nach Bayreuth im Jahr 1603 durch Markgraf Christian, dem Sohn des Kurfürsten Johann Georg von Brandenburg. Das 1440 bis 1457 unter dem Markgrafen Johann dem Alchemisten erbaute erste Hohenzollernschloss, der Vorläufer des heutigen Alten Schlosses, wurde vielfach aus- und umgebaut. Nach dem Tod Christians folgte ihm 1655 sein Enkel Christian Ernst nach, der das Gymnasium Christian-Ernestinum stiftete und 1683 an der Befreiung des von den Türken belagerten Wiens beteiligt war. Um an diese Tat zu erinnern, ließ er sich den Markgrafenbrunnen, der heute vor dem Neuen Schloss steht, als Denkmal fertigen, auf dem er als Türkensieger dargestellt ist. In dieser Zeit wurde der äußere Ring der Stadtmauer errichtet und die (alte) Schlosskirche erbaut.